REVISTA CON-CIENCIA 2023, Vol. 11, No 1

DOI: https://doi.org/10.53287/amwe9720hu67i

Resumen

Introduction:

Las

cianobacterias

son microrganismos fotosintéticos, con
capacidad de sintetizar una gran diversidad
de metabolitos secundarios de interés para la
industria, pero también han llamado la atención
en las últimas décadas las toxinas denominas
cianotoxinas,

metabolitos

que

causan

distintas alternaciones fisiológicas hasta llegar
ocasionar la muerte de diferentes especies.

Metodología: La determinación del

estado de arte para el tema de cianobacterias
se basó en una búsqueda bibliográfica

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y

alternativas en su detección y degradación

Biological importance of microcistin in irrigation and alternative waters in its

detection and degradation

Abstract

Background:

Cyanobacteria

are

photosynthetic  microorganisms,  with  the
capacity  to  synthesize  a  great  diversity  of
secondary  metabolites  of  interest  to  the
industry,  but  toxins  called  cyanotoxins  have
also  attracted  attention  in  recent  decades,
metabolites  that  cause  different  physiological
alterations until they cause the death of different
species.

Methodology: The determination of the

state of the art for the subject of cyanobacteria
was based on a bibliographic search in

Luis Ángel Churata Chavez

, https://orcid.org/0000-0002-9505-6984

María Teresa Alvarez Aliaga

, https://orcid.org/0000-0002-0317-970X

Carrera de Bioquímica, Facultad de Ciencias Farmacéuticas y Bioquímicas, Universidad Mayor de

San Andrés.

Área de Biotecnología Microbiana. Instituto de Investigaciones Fármaco Bioquímicas. Universidad

Mayor de San Andrés, La Paz-Bolivia

*Autor de correspondencia: 7ulg69@gmail.com

Fecha de recepción: 5 agosto 2022

Fecha de aceptación: 26 junio 2023

Luis Ángel C. C.

y Col.

specialized  databases  such  as  Elservier,
Springer,  Google  Scholar  and  MDPI  based
on  keywords  in  Spanish  and  English
"microcystins",  "MC  degradation  "  and
"quantifi cation and detection of MC”.

Results: In the present review, two areas

of characterization of microcystins (MCs) are
considered:  the  physicochemical  properties
and biological properties, to understand their
behavior and toxic importance in agricultural
crops  and    in  human  health.In  addition
to  understanding  alternatives  for  their
degradation,  by  physicochemical  methods
such  as  photocatalysis  and  biological
grading by bacteria.Finally, some current and
developing methods will be mentioned for the
detection and quantifi cation of these MCs in
aquatic environments.

Conclusions: MCs have the potential

to  contaminate  water  sources  such  as
rivers  and  gaps,  causing  damage  to  human
health and agricultural plants, they have the
ability  to  tolerate  different  drastic  changes
in  physicochemical  and  biological  factors.
Among  the  reported  alternatives,  bacterial
degradation promises to be the most reliable.
Finally,  among  the  different  methods  for  the
detection  of  MCs,  among  the  most  applied
methods  are  immunoassays,  due  to  their
versatility and stability of the method.

en  la  base  de  datos  especializada  como
Elservier,  Springer,  Google  académico  y
MDPI  basadas  en  palabras  clave  en  español
e  inglés  "microcistinas",  "degradación  de
MC"  y  “cuantifi cación  y  detección  de  MC”.

Resultados: En la presente revisión

considera  dos  áreas  de  caracterización
de  la  microcistinas  (MCs)  las  propiedades
fi sicoquímicas  y  propiedades  biológicas,  para
entender  su  comportamiento  e  importancia
tóxica  en  los  sembradíos  agrícolas  y  en
la  salud  humana.  Además  de  comprender
alternativas para su degradación, por métodos
fi sicoquímicos como fotocatálisis y la gradación
biológica  por  bacterias.  Finalmente  se
mencionará  algunos  métodos  actuales  y  en
desarrollo,  para  la  detección  y  cuantifi cación
de  estas  MCs  en  ambientes  acuáticos.

Conclusiones: Las MCs tienen el

potencial  contaminar  fuentes  de  agua  como
ríos  y  lagunas,  causando  daños  a  la  salud
humana  y  a  las  plantas  agrícolas,  tienen  la
capacidad de tolerar distintos cambios drásticos
en  factores  fi sicoquímicos  y  biológicos.  Entre
las  alternativas  reportadas  la  degradación
bacteriana  promete  ser  la  más  confi able.
Finalmente,  entre  los  distintos  métodos  para
la  detección  de  MCs,  entre  los  métodos  más
aplicados  son  los  inmunoensayos,  debido
a  su  versatilidad  y  estabilidad  del  método.

Palabras claves
Cianotoxina, MC-LR, agrícola,
degradación, fotocatálisis, bacteriana,
inmunoensayo, MS, PCR.

Key words
Cyanotoxin, MC-LR, agricultural,
degradation, photocatalysis,
bacterial, immunoassay,

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

INTRODUCCIÓN

Las cianobacterias son microorganismos procariotas con capacidad

fotosintética,  que  ocupan  diversos  nichos  ecológicos,  adaptándose  a  diversos
ambientes  extremos,  como  altas  o  bajas  temperaturas,  pH  muy  ácido  o  básico,
altas concentraciones de sal y desecación (Wada et al., 2013). Estos organismos
son recursos biológicos importantes por su capacidad de producir una gran gama
de  compuestos  bioactivos  como  ser:  antivirales,  fi tohormonas,  antifúngicos,
sideróforos, inmunosupresores, alguicidas, fotoprotectores, y antimicrobianos. Pero
además han llamado la atención por su capacidad de formar ﬂ oraciones densas y
producir toxinas comúnmente llamadas cianotoxinas, las cuales son dañinas para la
salud humana y otros organismos (Wada et al., 2013; Whitton & Potts, 2012).

En la presente recopilación, se describirá la importancia de la cianotoxina

microcistina en salud humana y la implicación del riego en sembradíos agrícolas.
Además de desarrollar su degradación por procesos de fotocatalíticos y procesos
bacterianos. Finalmente mencionar algunos métodos para la detección de las
microcistinas.

METODOLOGÍA

La determinación del estado de arte para el tema de cianobacterias se basó

en una búsqueda bibliográfi ca en la base de datos especializada como Elservier,
Springer, Google académico y MDPI basadas en palabras clave en español e inglés
"microcistinas", "degradación de MC" y “cuantifi cación y detección de MC”.

1. GENERALIDADES

a. Deﬁ nición de cianobacterias

Las cianobacterias también conocidas como algas verde azuladas, son los

primeros organismos fotosintéticos en la tierra, que han contribuido en la producción
de  oxígeno  durante  los  últimos  3  millones  de  años  (Zahra  et  al.,  2020).  Se
encuentran presentes en distintos recursos hídricos como agua dulce, agua salobre
y aguas residuales, por lo general en cantidades bajas o moderadas, pero a razón
de  la  actividad  humana  hay  un  incremento  de  las  poblaciones  cianobacterianas
formando  ﬂ oraciones,  debido  a  que  estos  microrganismos  tienen  una  gran  taza
de crecimiento, llegando aprovechar los nutrientes generados por la eutrofi zación.
Los géneros más comunes son: Anabaena, Aphanizomenon, Cylindrospermopsis,
Lyngbya, Microcystis, Oscillatoria, Phormidium and Planktothrix (WHO, 2015; Zahra
et al., 2020).

Luis Ángel C. C.

y Col.

Además de ser una fuente esencial de oxígeno, las cianobacterias se han

considerado una fuente de nutrientes y biocombustible, también se destacan por
su potencial de producir distintos metabolitos secundarios. Entre las primeras
investigaciones de estos metabolitos se observa su capacidad de sintetizar
cianotoxinas (Figura 1) que continúan llamando la atención por su gran impacto en
la salud y economía (Mazard et al., 2016).

REVISTA CON-CIENCIA 2023, Vol. 11, No 1

ISSN 2310-0265

Además de ser una fuente esencial de oxígeno, las cianobacterias se han considerado una

fuente de nutrientes y biocombustible, también se destacan por su potencial de producir

distintos metabolitos secundarios. Entre las primeras investigaciones de estos metabolitos

se observa su capacidad de sintetizar cianotoxinas (Figura 1) que continúan llamando la

atención por su gran impacto en la salud y economía (Mazard et al., 2016).

Figura 1. Importancia biológica de los metabolitos cianobacterianos en la industria, salud pública y

los ecosistemas.

b. Cianobacterias productoras de cianotoxinas

A pesar de la importancia que pueden tener la cianobacterianas en el campo biotecnológico,

no se puede ignorar el aspecto nocivo de ciertas especies, por su capacidad de sintetizar

cinaotoxinas, las cuales pueden causar intoxicación aguda grave en mamíferos afectando

distintos sistemas/aparatos como el hepato-pancreático, digestivo, endocrino, dérmico y

nervioso. Además la formación de floraciones también puede alterar la claridad del agua,

afectando negativamente el habitad de su entorno, generando un agotamiento de oxígeno

generando un ambiente anóxico, provocando la muerte de los peces (Paerl & Otten, 2013).

La diversidad de cianobacterias es muy extensa, de las cuales solo un determinado grupo

de cianobacterias tiene la capacidad de producir estas toxinas, además algunos géneros

sintetizan más de una cianotoxina (tabla 1) (Chorus, 2001; Paerl & Otten, 2013).

Figura 1. Importancia biológica de los metabolitos cianobacterianos en la industria,
salud pública y los ecosistemas.

b. Cianobacterias productoras de cianotoxinas

A pesar de la importancia que pueden tener la cianobacterianas en el campo

biotecnológico,  no  se  puede  ignorar  el  aspecto  nocivo  de  ciertas  especies,  por
su  capacidad  de  sintetizar  cinaotoxinas,  las  cuales  pueden  causar  intoxicación
aguda grave en mamíferos afectando distintos sistemas/aparatos como el hepato-
pancreático,  digestivo,  endocrino,  dérmico  y  nervioso.  Además  la  formación  de
ﬂ oraciones  también  puede  alterar  la  claridad  del  agua,  afectando  negativamente
el  habitad  de  su  entorno,  generando  un  agotamiento  de  oxígeno  generando  un
ambiente  anóxico,  provocando  la  muerte  de  los  peces  (Paerl  &  Otten,  2013).  La
diversidad de cianobacterias es muy extensa, de las cuales solo un determinado
grupo  de  cianobacterias  tiene  la  capacidad  de  producir  estas  toxinas,  además
algunos géneros sintetizan más de una cianotoxina (tabla 1) (Chorus, 2001; Paerl
& Otten, 2013).

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

Tabla 1. Agrupaciones de géneros cianobacterianos productores de cianotoxinas

Toxina

Genero de cianobacterias

productoras

Bibliografía

Anatoxin-a/

homoanatoxin-a

Arthrospira, Phormidium,

Oscillatoria, Anabaena,

Aphanizomenon

issatschenkoi, Raphidiopsis

mediterraneaSkuja, Lyngbya,

Woronichinia, Planktothrix

rubescens

(Rellán

al.,

2009),(Gugger  et  al.,
2005),    (Wood  et  al.,
2007),  (Méjean  et  al.,
2009),

(Namikoshi

et al., 2003), (Skulberg,
2005), (Viaggiu et al.,
2004)

Anatoxin-a(S)

Anabaena ﬂ os -agua y

Anabaena lemmermannii

(Onodera et al., 1997)

Beta-metilamino-L-

alanina (BMAA)

Aphanizomenon,

Cylindrospermopsis

raciborskii, Microcystis,

Nostoc, Nodularia,

Oscillatoria, Planktothrix,

Phormidium, Synechococcus,

Trichodesmium

(Błaszczyk

al.,

2021), (Lage et al.,
2015), (Main et al.,
2018),

cilindrospermopsina

Cylindrospermopsis

raciborskii,

Aphanizomenon,

Anabaena lapponicaa,

Raphidiopsis curvata,

Umezakia natans, Oscillatoria

sp.

(Skulberg,

2005),

(Rzymski et al., 2017),
(Spoof et al., 2006), (Li
et al., 2001), (Mazmouz
et al., 2010)

Lingbyatoxina A

Lyngbya majuscula

(Osborne et al., 2001)

Microcistina

Anabaena spp.,

Anabaenopsis,

Aphanizomenon,

Hapalosiphon, Microcystis

aeruginosa, Nostoc,

Oscillatoria,

Phormidium, Planktothrix,

Plectonema, Synechococcus,

Tolypothrix

(Skulberg,

2005),

(Vaitomaa

al.,

2 0 0 3 ) , ( S a n g o l k a r
et al., 2006), (de
Figueiredo

al.,

2004),    (Pearson  &
Neilan,  2008),  (Vareli
et  al.,  2012),  (Belykh
et al., 2017)

Nodularina

Nodularia spumigena

(Skulberg, 2005)

Saxitoxina

Anabaena ﬂ os-aquae,

Aphanizomenon ﬂ os-aquae,

Cylindrospermopsis, Lyngbya,

Planktothrix

(Skulberg,

2005),

(Rzymski et al., 2017),
(Kaebernick & Neilan,
2001)

Luis Ángel C. C.

y Col.

c. Importancia de las cianotoxinas

La exposición de estas toxinas afecta a distintos organismos vivos, alterando

su entorno y su fi siología. En el ser humano y otros mamíferos han observado que
la exposición a de estos metabolitos provoca diversas enfermedades con síntomas
como: Dolor abdominal, vómitos, diarrea, irritación en la piel, debilidad, dolores
musculares y en otros (Drobac et al., 2013).

Estos metabolitos que pueden encontrarse intracelularmente, como es el

caso de la anatoxina-a y las variantes de microcistina sintetizados en la etapa de
desarrollo de la ﬂ oración, pero también pueden ser extracelulares y presentando más
complicaciones para su eliminación, ya que son absorbidos por la arcilla y la materia
orgánica presente en la columna de agua, siendo el caso de Cylindrospermopsis,
Aphanizomenon y Umezakia (Bhattacharyya et al., 2015).

2. Microcistina y su impacto en sembradíos agrícolas

Entre las diversas cianotoxinas las microcistinas (CM) son extremadamente

tóxicas, alterando los cuerpos de agua, los ecosistemas marinos, y poniendo en
riesgo la salud pública, registrándose envenenamientos y muertes, afectando
destinos órganos como el intestino, cerebro, riñones, pulmones, corazón, sistema
reproductivo y teniendo como principal diana al hígado (Massey et al., 2018).

La contaminación por MC puede llegar afectar toda la red de los distintos cuerpos

de aguas continentales, afectando las desembocaduras de los ríos, lagunas costeras
y también encontrarse afectado el trasporte de la red de agua dulce (El Herry et al.,
2007). Los efectos de riego sobre sembradíos agrícolas con aguas contaminadas,
presentan  una  reducción  signifi cativa  en  las  raíces,  alteraciones  fi siológicas  y
morfológicas,  una reducción del tamaño con concentraciones bajas de clorofi la y
una repercusión en el ciclo de vida de las plantas agrícolas. Además han observado
una  absorción  en  el  tejido  vegetal  y  consecuentemente  una  bioacumulación,
aunque estas alteraciones pueden variar de planta en planta, debido a que algunas
especies tienen mecanismos de desintoxicación (Crush et al., 2008). Por lo tanto su
acumulación en sembradíos agrícolas e incluso en organismos acuáticos, no pasa
desapercibido ya que ingresan a la cadena alimentaria, tanto para animales como
para los seres humanos, generando una ingesta con concentraciones que pueden
exceder los límites tolerables para la salud (Saqrane & Oudra, 2009).

a. Propiedades químicas

Las MCs poseen una estructura cíclica, en común se presentan de 7

aminoácidos unidos a péptidos formando un heptapéptidos monocíclicos, con una

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

estructura  general  de  ciclo-(-D-Ala-LXD-MeAsp-LZ-Adda-D-Glu-Mdha),  donde
X y Z representan aminoácidos altamente variables, D-MeAsp representa ácido
D-eritro-b-metilaspártico, Adda representa (2S, 3S, 8S, 9S) 3-amino-9 metoxi-2,6,8-
trimetil-10- ácido fenildeca-4,6-dienoico y Mdha representa N-metildehidroalanina
(Fig 2). Debido a su estructura tiene la capacidad de resistir factores químicos y
físicos,  teniendo  estabilidad  en  distintos  ambientes  de  temperatura,  sequedad,
pH,  e  incluso  a  la  hidrolisis  bioquímica  por  la  pepsina,  tripsina  y  quimiotripsina.
Estas  moléculas  tiene  un  peso  molecular  entre  800-1100Da  con  carácter
hidrofílico,  difi cultando  el  ingreso  a  través  de  la  membrana  celular  y  entre  las
más representativas por su frecuencia y toxicidad son las MC-LR, MC-RR y MC-
YR  (Chen  &  Xie,  2016;  Massey  &  Yang,  2020).  Finalmente  destacando  de  su
estructura  la  región  X  y  Z  que  le  brindan  gran  versatilidad  a  las  MC,  debido  a
ello se han identifi cado 246 variantes con distintos grados de toxicidad (Spoof &
Catherine, 2016).

REVISTA CON-CIENCIA 2023, Vol. 11, No 1

ISSN 2310-0265

a. Propiedades químicas

Las MCs poseen una estructura cíclica, en común se presentan de 7 aminoácidos unidos a

péptidos formando un heptapéptidos monocíclicos, con una estructura general de ciclo-(-D-

Ala-LXD-MeAsp-LZ-Adda-D-Glu-Mdha), donde X y Z representan aminoácidos altamente

variables, D-MeAsp representa ácido D-eritro-b-metilaspártico, Adda representa (2S, 3S,

8S, 9S) 3-amino-9 metoxi-2,6,8-trimetil-10- ácido fenildeca-4,6-dienoico y Mdha representa

N-metildehidroalanina (Fig 2). Debido a su estructura tiene la capacidad de resistir factores

químicos y físicos, teniendo estabilidad en distintos ambientes de temperatura, sequedad,

pH, e incluso a la hidrolisis bioquímica por la pepsina, tripsina y quimiotripsina. Estas

moléculas tiene un peso molecular entre 800-1100Da con carácter hidrofílico, dificultando

el ingreso a través de la membrana celular y entre las más representativas por su frecuencia

y toxicidad son las MC-LR, MC-RR y MC-YR (Chen & Xie, 2016; Massey & Yang, 2020).

Finalmente destacando de su estructura la región X y Z que le brindan gran versatilidad a

las MC, debido a ello se han identificado 246 variantes con distintos grados de toxicidad

(Spoof & Catherine, 2016).

Figura 2. Estructura química de la MC-LR representando las 7 regiones de aminoácidos

Figura 2. Estructura química de la MC-LR representando las 7 regiones de
aminoácidos.

b. Toxicidad

Los efectos de MC sobre el metabolismo y fi siología varían según: La

especie, antecedes genéticos, tipo de célula, niveles y duración en la exposición.
Por sus características químicas el ingreso la MC dentro de las células se da

Luis Ángel C. C.

y Col.

principalmente a través de unos transportadores específi cos, conocidos como la
familia de polipéptidos transportadores de aniones orgánicos (Oatps) (Chen & Xie,
2016).  La  MC-LR  son  inhibidores  altamente  específi cos  de  las  fosfatasas  (PP),
particularmente la PP1 y PP2A, las cuales están involucradas en la desfosforilación
de  proteínas  reguladoras,  destacando  su  importancia  en  la  regulación  celular
tanto en mamíferos como en plantas (MacKintosh et al., 1990). Por otro lado es un
desencadenante de daño oxidativo por las especies reactivas de oxigeno (ROS),
debido a una disminución del glutatión (GSH), el cual cumple múltiples funciones
tales como: Eliminación de radicales libres, conjugación con xenobióticos para su
desintoxicación y está vinculado con la organización del citoesqueleto, entonces
no  es  de  sorprenderse  que  su  disminución  genere  estas  especies  reactivas,
provocando fuga de LDH y un aumento malondialdehído (MDA) por peroxidación
lipídica  provocando  citotoxicidad  (Ding  &  Nam  Ong,  2003).  Entre  tanto  la
genotoxicidad inducida por MC puede estar asociado con la transformación hacia
la  malignidad  celular,  debido  al  da  daño  cromosómico  permanente,  provocando
fragmentación  cromosómica  o  aneuploidia  (Dias  et  al.,  2014).  Finalmente,  la
exposición  prolongada  de  esta  cianotoxina  puede  desencadenar  la  apoptosis
dentro de la célula, debido a la alteración en distintos organelos vinculados con
este proceso e incluso provoca el des-ensamblaje del citoesqueleto, generando
alteraciones morfológicas severas.  En las mitocondrias se observa formación de
ROS, perdida de potencial mitocondrial (MMP) y liberación de factores apoptóticos
debido a la transición de permeabilidad mitocondrial (MPTC). Otras alteraciones
observadas son hinchazón y vacuolización del retículo endoplasmático (RE), que
juntamente con el aparto de Golgi detectan y señalizan las vías de reparación o
muerte celular (Alverca et al., 2009; Ding et al., 2001).

c. Biosíntesis

La biosíntesis de MC está regulado por un policétido híbrido (PKS/NRPS)

compuesto  por  un  complejo  de  proteínas  multifuncionales,  que  están  agrupados
y  coordinadas  en  sitios  enzimáticos  formando  módulos  (Tillett  et  al.,  2000).  Su
regulación está condicionada por factores ambientales y nutricionales, como altas
concentraciones  de  nitrógeno  y  un  défi cit  de  hierro  generan  síntesis  de  MC.  La
región reguladora mcy también posee motivos de secuencia para proteínas de unión
a ADN Fur (regulador de captación férrica) y NTC A (regulador de nitrógeno total),
donde un incremento o deceso de concentración estimulan a la vez a la región myc
(Neilan et al., 2013).

Para la síntesis de proteínas se tiene un grupo de genes de aproximadamente

55KDa e incluyen 10 genes (mcy A-J). Donde mcy A y myc D presenta una
bidireccionalidad, y además el mcy presenta dos operones (myc A-C y myc D-J).

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

Los  péptidos  no  ribosómicos  sintasa  (NRPS),  están  involucrados  con  myc  A-C,
policétido  sintasa  (PKS)  con  los  genes  myc  D,  los  híbridos  PKS/NRPS  myc  E  y
G,  epimerización  myc  F,  deshidratación  myc  l,  O-metiltransferasa  myc  J  y  un
transportador ABC myc H (Tillett et al., 2000; Zhou et al., 2021).

La síntesis comienza con la formación de los aminoácidos Adda, mediante la

captura de distintos precursores, como el ácido ciánico, fenilalanina y cumarato,
mediantes los módulos Myc G, D y F se adiciona malonil-CoA, posteriormente la
cadena lateral de aminoácidos Adda es modifi cada por metilación gracias a Mcy J
(O-metiltransferasa). La cadena metilada es transformada en β-aminoácidos por el
módulo Myc E aminotransferasa). Después de la síntesis del grupo Adda se activan y
se adicionan aminoácidos a la cadena lateral por 6 módulos de adenilación, proteína
transportadora, metiltransferasa, aminotransferasa, condensación y epimerización.
También se presenta una modifi cación de la D-Glu por D-MeAps mediante la Mcy F
(Racemasa) y la Mcy l (2-hidroxiacido deshidrogenasa), fi nalmente la cadena lineal
alargada de aminoácidos es ciclada, transferida y regulada por el transportador ABC
de la Myc H (Zhou et al., 2021)

3. Tratamientos de degradación de microscistina

a. Fotocatálisis

Las MCs pueden sufrir distintas vías de degradación, pero entre las que se

destacan  es  la  vía  fotocatalítica,  la  cual  puede  ser  directa  o  sensibilizada.  En  la
fotocatálisis  directa  el  compuesto  orgánico  absorbe  la  luz  para  su  degradación,
pero se ha observado que no es muy signifi cativo en relación con la fotocatálisis
sensibilizada,  en donde  a través de reacciones  con intermediarios  reactivos (IR),
se  genera  distintas  especies  reactivas  como  ser:  ROS,  radical  hidroxilo  (*OH),
halógenos  reactivos  (RHS)  y  radicales  de  carbonato,  que  contribuyen  a  una
degradación  más  efi ciente.    El  radical  más  signifi cativo  generado  en  el  espectro
UV-A, UV-B y PAR es *OH el cual actúa en cuatro regiones de las MCs, en el anillo
de  benceno  (formando  mono-dihidroxilados),  grupo  dieno-conjugado  (formando
1,2 y 1,4 dioles isoméricos tetrahidroxilos), grupo metoxi en los aminoácidos Adda
(genera radicales peroxilo) y el doble enlace carbono-carbono de los aminoácidos
Mdha  (formando  productos  bihidroxilados).  Además  de  los  radicales  *OH  otros
compuestos  como  la  fi cocianina,  genera  una  transferencia  de  energía  la  región
dieno de la porción Adda, formando isómeros 6(z)-Adda MC-LR y puede transferir
electrones al oxigeno formando un radical superóxido singlete,  que ataca el grupo
Adda  de  la  MC  formando  hidroxiperóxidos  que  ya  no  son  tóxicos  (Kurtz  et  al.,
2021). La fotocatálisis mediada por oxido de titanio (TiO_2) (Fig 3A) promete ser un
catalizador de importancia para generar ROS, con las nuevas alternativas de dopaje

Luis Ángel C. C.

y Col.

en la matriz sustituyendo el oxígeno (O) por carbono (C) se amplía el espectro de
trabajo en la región VIS, lo que conduce a una mineralización de MC-LR hasta
CO

O he iones inorgánicos como ser NO

- y SO

(Fotiou et al., 2016). Entre

los problemas asociados en el proceso de fotocatálisis se presentan condiciones
experimentales estrictas, supervisión experta, toxicidad de sub-productos y requiere
energía adicional para el proceso por la materia orgánica presente que igual es
tratada (Kumar et al., 2018).

b. Degradación biológica bacteriana

Los tratamientos fi sicoquímicos por oxidación avanzada y convencional para

MC, son generalmente costosos, inefi caces en su tratamiento, lo que ha dado paso
al tratamiento biológico siendo entre sus características, respetuosos con el medio
ambiente, por su efi ciencia en la eliminación de metabolitos. Las bacterias que han
llamado por su capacidad de metabolizar cianotoxinas como MCs, entre los géneros
que  se  destacan  son:  Acinetobacter,  Arthrobacter,  Bacillus,  Novosphingobium,
Paucibacter,  Pseudomonas,  Sphingopyxis  y  Stenotrophomona.  Estos  grupos  de
bacterias se caracterizan por poseer el grupo de genes mlr con cuatro genes mlr
ABCD. El gen más destacado es el gen mlr A el cual se encarga de sintetizar una
metaloproteasa, que realiza la escisión del enlace Adda-Arg, convirtiendo a la MC-
LR en una MC-LR lineal, su importancia de la enzima radica en que se encarga de
debilitar la estructura cíclica de la MC-LR, la cual le dotaba de resistencia a distintos
factores fi sicoquímicos. El gen mlr BEI sintetiza una serina peptidasa, hidrolizando
el enlace Ala-Leu  formando tetrapéptidos  (H-Adda-Glu-Mdha-Ala-OH). El gen mlr
C  sintetiza  una  metalopéptidasa  con  capacidad  de  hidrolizar  el  tetrapéptido  en
péptidos y aminoácidos pequeños. Además, se sabe que el gen mlr D sintetiza un
transportador de la familia PTR2, que facilita el transporte de MC y los productos
de  su  degradación  (Fig  3B).  Los  productos  formados  pueden  ser  muy  variables
entre  las  distintas  especies  pero  en  ellas  se  destaca  a  la  cepa  Sphingopyxis  sp.
por su capacidad de degradar al grupo Adda hasta Acetil Coa y fi nalmente CO_2,
demostrando una eliminación total de la MC-LR (Kormas & Lymperopoulou, 2013;
Massey & Yang, 2020).

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

REVISTA CON-CIENCIA 2023, Vol. 11, No 1

ISSN 2310-0265

Acetil Coa y finalmente

, demostrando una eliminación total de la MC-LR

(Kormas &

Lymperopoulou, 2013; Massey & Yang, 2020)

Figura 3: A) Degradación fotocatalítica utilizando como catalizador oxido de titano; B) Y degradación
bacteriana mediante una hidrolisis enzimática por

Sphingopyxis sp.

4. Métodos de detección de microcistina

El monitoreo para la evaluación de MCs en la calidad de agua a menudo es complicada

debido a que se pueden presentar múltiples variantes y a bajas concentraciones. En la

actualidad se presentar numerosos estudios para su evaluación, siendo métodos sensibles,

rápidos y confiables, de los cuales los más destacados serán descritos en esta sección

(Massey et al., 2020).

a. Ensayo de inhibición de la proteína fosfatasa (PPI)

Este ensayo aprovecha la capacidad de las MCs de inhibir las enzimas de la

defosforilzación de las fosfoproteínas intracelulares principalmente la PP1 y la PP2A.

Permitiendo cuantificar el grado de inhibición mediante un ensayo colorimétrico, utilizando

como sustrato al fosfato de p-nitrofenol. La técnica presenta una buena sensibilidad (Tabla

2), siendo viable para análisis de aguas permitiendo un análisis por debajo del valor

aceptable de 1 µg/L según la Organización Mundial de la Salud (OMS) (Heresztyn &

Nicholson, 2001). Las limitaciones de esta técnica están enfocadas en la poca información

Figura 3. A) Degradación fotocatalítica utilizando como catalizador oxido de titano;
B) Y degradación bacteriana mediante una hidrolisis enzimática por Sphingopyxis
sp.

4. Métodos de detección de microcistina

El monitoreo para la evaluación de MCs en la calidad de agua a menudo

es  complicada  debido  a  que  se  pueden  presentar  múltiples  variantes  y  a  bajas
concentraciones.  En  la  actualidad  se  presentar  numerosos  estudios  para  su
evaluación,  siendo métodos sensibles, rápidos y confi ables, de los cuales los más
destacados serán descritos en esta sección (Massey et al., 2020).

a. Ensayo de inhibición de la proteína fosfatasa (PPI)

Este ensayo aprovecha la capacidad de las MCs de inhibir las enzimas de la

defosforilzación de las fosfoproteínas intracelulares principalmente la PP1 y la PP2A.
Permitiendo cuantifi car el grado de inhibición mediante un ensayo colorimétrico,
utilizando como sustrato al fosfato de p-nitrofenol. La técnica presenta una buena
sensibilidad (Tabla 2), siendo viable para análisis de aguas permitiendo un análisis
por debajo del valor aceptable de 1 µg/L según la Organización Mundial de la

Luis Ángel C. C.

y Col.

Salud (OMS) (Heresztyn & Nicholson, 2001). Las limitaciones de esta técnica están
enfocadas en la poca información que brinda, sobre la toxicidad de las variantes
de MC, además requerir un método adicional de confi rmación para un análisis de
especifi cidad. Aun así continua siendo una técnica sencilla, rápida, de bajo costo y
altamente sensible (Massey et al., 2020).

b. Inmunoensayo

Los métodos inmunológicos son una gran herramienta por su alta sensibilidad,

detectando  una  amplia  gama  de  analitos,  siendo  selectivo  por  la  interacción
antígeno-anticuerpo.  Entre    los  primeros  métodos  para  la  detección  de  MCs,
se  tiene  al  ensayo  por  inmunoabsorción  ligado  a  enzimas  (ELISA),  en  el  cual
requiere dos antígenos (Adda) compitan por un sitio de unión del anticuerpo, en
este  ensayo  se  presentan  dos  métodos;  ELISA  competitivo  directo  e  indirecto,
generando una alta sensibilidad (Tabla 2) y pero presentando debilidades como
ser preparación laboriosa, alto costo, baja precisión y fácil perturbación (Heussner
et al., 2014).

Las técnicas de inmunoensayo continúan desarrollándose y es así que se

presentan  otros  métodos  como  biosensores  colorimétricos,  en  donde  se  utilizan
otras tecnologías como la aplicación de vesículas de poliacetileno (VPA). Las VPA
son polímeros conjugados que muestran un cambio de color bajo un estímulo de
estrés, en donde los cambios de forma de la molécula pueden ser aprovechados
durante un reconocimiento que desencadenaría la respuesta. Para la detección de
MCs,  estas  vesículas  retendrían  la  actividad  del  anticuerpo  y  al  encontrarse  con
su  antígeno  (MC-LR),  se  observaría  el  cambio  de  color  a  una  longitud  de  onda
de 540nm. Por lo tanto los procedimientos de reconocimientos son muy simples y
ahorran trabajo, la variación crómica de VPA muestra resultados con una  buena
sensibilidad (Tabla 2) de forma directa y rápida (Xia et al., 2010).

Las tecnologías de ﬂ uorescencia se presentan nuevos métodos para la

detección  de  MCs,  donde  es  posible  marcar  a  los  anticuerpos  o  antígenos  con
pigmentos ﬂ uorescentes como la hidrazida de ácido 4-(1-pireno) butanoico (PBH),
sin afectar su actividad de los anticuerpos. La ﬂ orescencia se emite a través de la
excitación  pulsada  aprovechando  el  tiempo  de  vida  de  la  ﬂ orescencia  longitudes
entre 440-540nm. Estos nuevos métodos mejoran el tiempo de respuesta del análisis,
además se integran con nuevas tecnologías o con los métodos tradicionales (Tabla
2)  mejorando  la  sensibilidad,  precisión,  capacidad  de  respuesta  visual  en  tiempo
real (Liu et al., 2022).

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

c. Cromatografía acoplada a masas

Los métodos cromatográfi cos aprovechan las características fi sicoquímicas de

las MCs, donde el de mayor aplicabilidad es la técnica de cromatografía acoplada a
masas (MS), ya que proporciona una solución al problema para la identifi cación de
las distintas variantes de MC, presentando huellas digitales químicas características
en  los  espectros.  Además  exactitud  entre  variantes  se  debe  destacar  su  alta
sensibilidad  de  los  diferentes  métodos  tales  cómo,  la  cromatografía  de  gases
acoplada  a  espectrometría  de  masas  (GC-MS)  y  la  cromatografía  líquida  con
ionización electro-spray y espectrometría de masas tándem (LC-ESI-MS ) por su
capacidad de detección en nanogramos (ng) (Tabla 2) (Kaushik & Balasubramanian,
2013).  Las  técnicas  como  cromatografía  de  alta  resolución  acoplada  a  la
espectrometría  de  masas  (HPLC-MS)  y  la  cromatografía  liquida-espectrometría
de  masas  en  tándem  (LC-MS/MS),  permiten  la  detección  de  MCs  bajo  distintas
matrices. A pesar de su capacidad de análisis estos métodos son muy costosos,
debido  a  que  requieren  estándares  de  referencia,  instrumentación  especializada
y además su caracterización estructural requiere mucho tiempo, por lo tanto estos
métodos solo se hacen aplicables para laboratorios de investigación y no así para
análisis de rutina (Kleinteich et al., 2018).

d. Detección genética

La técnica molecular de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en

las últimas décadas ha demostrado ser rápida, rentable y facilita la identifi cación
sin  la  dependencia  de  un  cultivo.  Para  la  detección  de  cianobacterias  tóxicas  se
amplifi can regiones del ADN genómico, el rRNA 16S y los genes myc (A, B, C, E
y G) que están involucrados en la síntesis de MCs. La amplifi cación de cebadores
universales son las secuencias conservadas más apropiadas como objetivos para la
identifi cación por PCR, en este caso se hablamos del gen myc A, después se tiene a
los genes específi cos (Kesari et al., 2022). Los enfoques basados en PCR permiten
su  observación  (electroforesis),  manipulación  (clonación)  y  su  secuenciación,
además con el avance de la tecnología se desarrollan nuevas técnicas como la PCR
digital de gotas (ddPCR) la cual es una presentación avanzada de la qPCR donde
una  muestra  de  DNA  ambiental  (DNAe)  se  divide  en  miles  de  nanogotas  antes
de someterse amplifi cación, con resultados más efi cientes. Así mismo se tiene la
secuenciación de alto rendimiento (HTS) presentando una alta resolución taxonómica
en la evaluación de muestras DNAe, permitiendo detectar simultáneamente todas
las especies en una muestra ambiental generando datos de la biodiversidad de una
comunidad, aunque el HTS está vinculado con el análisis bioinformático siendo una
herramienta poderosa para investigación y monitoreo (Feist & Lance, 2021).

Luis Ángel C. C.

y Col.

100

Tabla 2. Métodos de detección MCs, aplicadas en fuentes aguas contaminadas.

Método

Sensibilidad

Especiﬁ cidad

entre variantes

Bibliografía

PPI

0,2-1,0 µg/L

Baja

(Heresztyn &

Nicholson, 2001)

Adda-ELISA

(directo)

0,1-1,0 µg/L

Baja

(Heussner et al.,

2014)

Adda-ELISA

(indirecto)

0,15-5 µg/L

Baja

(Heussner et al.,

2014)

VPA-Anti MC-LR

1,0-100 µg/L

Baja

(Xia et al., 2010)

IFC*

0,42-25 µg/L

Baja

(Yu et al., 2011)

FELISA**

0,001-3,20 µg/L

Baja

(Xu et al., 2020)

HPLC-MS

0,02 µg/L

Alta

(Svrcek & Smith,

2004)

LC-MS/MS

0,03-0,61 µg/L

Alta

(Pan et al., 2015)

GC-MS

0,1 ng

Alta

(Kleinteich et al.,

2018)

LC-ESI-MS

2,6 ng/L

Alta

(Pérez & Aga,

2005)

*IFC: Fluoroinmunoensayo de resolución temporal. **FELISA: Inmunoensayo ligado a
enzimas de ﬂ uorescencia sin marcado de nanopartículas ﬂ uorescentes.

CONCLUSIÓN

Las MCs tienen el potencial contaminar fuentes de agua como ríos y lagunas,

causando daños a la salud humana y a las plantas agrícolas afectando la cadena
alimentaria, estas MCs debido a su estructura química cíclica, tienen la capacidad
de  tolerar  distintos  factores  fi sicoquímicos  y  biológicos,  es  por  ellos  que  ver
alternativas  para  su  degradación  es  gran  importancia.  Entre  las  alternativas
estudiadas  la  degradación  bacteriana  promete  ser  la  más  confi able,  por  una
degradación  total  de  estas  cianotoxinas,    llegando  a  péptidos  y  aminoácidos
por un complejo multiproteico modulado por los genes mlr ABCD observadas en
bacterias, destacando el género Sphingopyxis por su capacidad de metabolizar
MC-LR  hasta  CO_2.  La  degradación  biológica  es  amigable  con  el  ecosistema
a  diferencia  de  la  fotocatálisis,  que  aun  presenta  problemas  con  rentabilidad  y
generar  sub-productos  con  probabilidad  de    toxicidad,  aunque  los  avances  en
este  campo  continua  viendo  alternativas,  como  utilizar  catalizadores  como  el
óxido de titanio, que en distintas matrices podría optimizar la producción de ROS

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

101

y generar una oxidación completa, siendo así que podría llegar ser un método
degradación de importancia en las plantas de tratamiento. Finalmente entre los
distintos métodos para la detección de MCs, el de mayor compromiso son los
inmunoensayos, debido a su versatilidad de acoplarse a diferentes métodos sean
tradiciones o novedosos, mejorando distintos parámetros analíticos, aun así los
métodos cromatográfi cos continúan siendo los más confi ables pero debido a sus
grandes costos los hacen inviables.

Es innegable la importancia de las MCs en la actualidad y es por ellos que se

debe continuar con su investigación, dilucidando rutas de biosíntesis y degradación
para comprender su comportamiento bajo distintos panoramas fi sicoquímicos
y biológicos, además de detectar oportunamente estos metabolitos y evitar su
descontrol en distintos cuerpos agua debido a que pueden repercutir en él, medio
ambiente, en la economía y la salud general.

Luis Ángel C. C.

y Col.

102

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Alverca, E., Andrade, M., Dias, E., Sam Bento, F., Batoréu, M. C. C., Jordan, P., Silva, M. J., &

Pereira, P. (2009). Morphological and ultrastructural effects of microcystin-LR from Microcystis
aeruginosa extract on a kidney cell line. Toxicon, 54(3), 283-294. https://doi.org/10.1016/j.
toxicon.2009.04.014

Belykh, O. I., Fedorova, G. A., Kuzmin, A. V., Tikhonova, I. V., Timoshkin, O. A., & Sorokovikova,

E. G. (2017). Microcystins in Cyanobacterial Biofi lms from the Littoral Zone of Lake Baikal.
Moscow University Biological Sciences Bulletin, 72(4), 225-231. https://doi.org/10.3103/
S0096392517040022

Bhattacharyya, D. S., Julie Estelle, N.-E., Deep, P., & Nayak, B. (2015). Cyanobacteria and

cyanotoxins in the World: Review. International Journal of Applied Research, 1, 563-569.

Błaszczyk, A., Siedlecka-Kroplewska, K., Woźniak, M., & Mazur-Marzec, H. (2021). Presence of ß-N-

methylamino-L-alanine in cyanobacteria and aquatic organisms from waters of Northern Poland;
BMAA toxicity studies. Toxicon, 194, 90-97. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2021.02.007

Chen, L., & Xie, P. (2016). Mechanisms of Microcystin-induced Cytotoxicity and Apoptosis. Mini

Reviews in Medicinal Chemistry, 16(13), 1018-1031. https://doi.org/10.2174/1389557516666
160219130407

Chorus, I. (2001). Toxic Effects and Substances in Cyanobacteria other than Microcystins, Anatoxin-a

and Saxitoxins. En I. Chorus (Ed.), Cyanotoxins: Occurrence, Causes, Consequences (pp.
281-315). Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-642-59514-1_7

Crush, J. R., Briggs, L. R., Sprosen, J. M., & Nichols, S. N. (2008). Effect of irrigation with lake

water containing microcystins on microcystin content and growth of ryegrass, clover, rape, and
lettuce. Environmental Toxicology, 23(2), 246-252. https://doi.org/10.1002/tox.20331

de Figueiredo, D. R., Azeiteiro, U. M., Esteves, S. M., Gonçalves, F. J. M., & Pereira, M. J. (2004).

Microcystin-producing blooms—A serious global public health issue. Ecotoxicology and
Environmental Safety, 59(2), 151-163. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2004.04.006

Dias, E., Louro, H., Pinto, M., Santos, T., Antunes, S., Pereira, P., & Silva, M. J. (2014). Genotoxicity

of Microcystin-LR in In Vitro and In Vivo Experimental Models. BioMed Research International,
2014, e949521. https://doi.org/10.1155/2014/949521

Ding, W.-X., & Nam Ong, C. (2003). Role of oxidative stress and mitochondrial changes in

cyanobacteria-induced apoptosis and hepatotoxicity. FEMS Microbiology Letters, 220(1), 1-7.
https://doi.org/10.1016/S0378-1097(03)00100-9

Ding, W.-X., Shen, H.-M., & Ong, C.-N. (2001). Pivotal Role of Mitochondrial Ca2+ in Microcystin-

Induced Mitochondrial Permeability Transition in Rat Hepatocytes. Biochemical and Biophysical
Research Communications, 285(5), 1155-1161. https://doi.org/10.1006/bbrc.2001.5309

Drobac, D., Tokodi, N., Simeunović, J., Baltić, V., Stanić, D., & Svirčev, Z. (2013). Human Exposure

to Cyanotoxins and Their Effects on Health. Arhiv Za Higijenu Rada i Toksikologiju, 64(2), 305-
315. https://doi.org/10.2478/10004-1254-64-2013-2320

El Herry, S., Bouaïcha, N., Jenhani-Ben Rejeb, A., & Romdhane, M. S. (2007). First Observation

of Microcystins in Tunisian inland waters: A threat to river mouths and lagoon ecosystems.
Transitional Waters Bulletin, 1(2), 73-82. https://doi.org/10.1285/i1825229Xv1n2p73

Feist, S. M., & Lance, R. F. (2021). Genetic detection of freshwater harmful algal blooms: A review

focused on the use of environmental DNA (eDNA) in Microcystis aeruginosa and Prymnesium
parvum. Harmful Algae, 110, 102124. https://doi.org/10.1016/j.hal.2021.102124

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

103

Fotiou, T., Triantis, T. M., Kaloudis, T., O’Shea, K. E., Dionysiou, D. D., & Hiskia, A. (2016). Assessment

of the roles of reactive oxygen species in the UV and visible light photocatalytic degradation of
cyanotoxins and water taste and odor compounds using C–TiO2. Water Research, 90, 52-61.
https://doi.org/10.1016/j.watres.2015.12.006

Gugger, M., Lenoir, S., Berger, C., Ledreux, A., Druart, J.-C., Humbert, J.-F., Guette, C., & Bernard,

C. (2005). First report in a river in France of the benthic cyanobacterium Phormidium favosum
producing anatoxin-a associated with dog neurotoxicosis. Toxicon, 45(7), 919-928. https://doi.
org/10.1016/j.toxicon.2005.02.031

Heresztyn, T., & Nicholson, B. C. (2001). Determination of cyanobacterial hepatotoxins directly

in water using a protein phosphatase inhibition assay. Water Research, 35(13), 3049-3056.
https://doi.org/10.1016/S0043-1354(01)00018-5

Heussner, A. H., Winter, I., Altaner, S., Kamp, L., Rubio, F., & Dietrich, D. R. (2014). Comparison of

two ELISA-based methods for the detection of microcystins in blood serum. Chemico-Biological
Interactions, 223, 10-17. https://doi.org/10.1016/j.cbi.2014.08.014

Jung, D. G., Han, M., Kim, S. D., Kwon, S. Y., Kwon, J.-B., Lee, J., Kong, S. H., & Jung, D. (2021).

Miniaturized Portable Total Phosphorus Analysis Device Based on Photocatalytic Reaction
for the Prevention of Eutrophication. Micromachines, 12(9), 1062. https://doi.org/10.3390/
mi12091062

Kaebernick, M., & Neilan, B. A. (2001). Ecological and molecular investigations of cyanotoxin

production. FEMS Microbiology Ecology, 35(1), 1-9. https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2001.
tb00782.x

Kaushik, R., & Balasubramanian, R. (2013). Methods and Approaches Used for Detection of

Cyanotoxins in Environmental Samples: A Review. Critical Reviews in Environmental Science
and Technology, 43(13), 1349-1383. https://doi.org/10.1080/10643389.2011.644224

Kesari, V., Kumar, S., Yadav, I., Chatterjee, A., Rai, S., & Pandey, S. (2022). Ganga river water quality

assessment  using  combined  approaches:  Physico-chemical  parameters  and  cyanobacterial
toxicity  detection  with  special  reference  to  microcystins  and  molecular  characterization  of
microcystin  synthetase  (mcy)  genes  carrying  cyanobacteria.  Environmental  Science  and
Pollution Research, 29(9), 13122-13140. https://doi.org/10.1007/s11356-021-16589-1

Kleinteich, J., Puddick, J., Wood, S. A., Hildebrand, F., Laughinghouse IV, H. D., Pearce, D. A.,

Dietrich, D. R., & Wilmotte, A. (2018). Toxic Cyanobacteria in Svalbard: Chemical Diversity
of Microcystins Detected Using a Liquid Chromatography Mass Spectrometry Precursor Ion
Screening Method. Toxins, 10(4), 147. https://doi.org/10.3390/toxins10040147

Kormas, K. A., & Lymperopoulou, D. S. (2013). Cyanobacterial Toxin Degrading Bacteria: Who Are

They? BioMed Research International, 2013, e463894. https://doi.org/10.1155/2013/463894

Kumar, P., Hegde, K., Brar, S. K., Cledon, M., & Kermanshahi pour, A. (2018). Physico-chemical

treatment for the degradation of cyanotoxins with emphasis on drinking water treatment—How
far have we come? Journal of Environmental Chemical Engineering, 6(4), 5369-5388. https://
doi.org/10.1016/j.jece.2018.08.032

Kurtz, T., Zeng, T., & Rosario-Ortiz, F. L. (2021). Photodegradation of cyanotoxins in surface waters.

Water Research, 192, 116804. https://doi.org/10.1016/j.watres.2021.116804

Lage, S., Annadotter, H., Rasmussen, U., & Rydberg, S. (2015). Biotransfer of β-N-Methylamino-l-

alanine (BMAA) in a Eutrophicated Freshwater Lake. Marine Drugs, 13(3), 1185-1201. https://
doi.org/10.3390/md13031185

Li, R., Carmichael, W. W., Brittain, S., Eaglesham, G. K., Shaw, G. R., Liu, Y., & Watanabe, M.

Luis Ángel C. C.

y Col.

104

M. (2001). First Report of the Cyanotoxins Cylindrospermopsin and Deoxycylindrospermopsin
from Raphidiopsis Curvata (cyanobacteria). Journal of Phycology, 37(6), 1121-1126. https://
doi.org/10.1046/j.1529-8817.2001.01075.x

Liu, Y., Li, B., Zhang, H., Liu, Y., & Xie, P. (2022). Participation of ﬂ uorescence technology in the

cross-disciplinary detection of microcystins. Coordination Chemistry Reviews, 457, 214416.
https://doi.org/10.1016/j.ccr.2022.214416

MacKintosh, C., Beattie, K. A., Klumpp, S., Cohen, P., & Codd, G. A. (1990). Cyanobacterial

microcystin-LR is a potent and specifi c inhibitor of protein phosphatases 1 and 2A from both
mammals and higher plants. FEBS Letters, 264(2), 187-192. https://doi.org/10.1016/0014-
5793(90)80245-E

Main, B. J., Bowling, L. C., Padula, M. P., Bishop, D. P., Mitrovic, S. M., Guillemin, G. J., & Rodgers,

K. J. (2018). Detection of the suspected neurotoxin β-methylamino-l-alanine (BMAA) in
cyanobacterial blooms from multiple water bodies in Eastern Australia. Harmful Algae, 74, 10-
18. https://doi.org/10.1016/j.hal.2018.03.004

Massey, I. Y., Wu, P., Wei, J., Luo, J., Ding, P., Wei, H., & Yang, F. (2020). A Mini-Review on Detection

Methods of Microcystins. Toxins, 12(10), 641. https://doi.org/10.3390/toxins12100641

Massey, I. Y., & Yang, F. (2020). A Mini Review on Microcystins and Bacterial Degradation. Toxins,

12(4), 268. https://doi.org/10.3390/toxins12040268

Massey, I. Y., Yang, F., Ding, Z., Yang, S., Guo, J., Tezi, C., Al-Osman, M., Kamegni, R. B., & Zeng,

W. (2018). Exposure routes and health effects of microcystins on animals and humans: A mini-
review. Toxicon, 151, 156-162. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2018.07.010

Mazard, S., Penesyan, A., Ostrowski, M., Paulsen, I. T., & Egan, S. (2016). Tiny Microbes with a

Big Impact: The Role of Cyanobacteria and Their Metabolites in Shaping Our Future. Marine
Drugs, 14(5), 97. https://doi.org/10.3390/md14050097

Mazmouz, R., Chapuis-Hugon, F., Mann, S., Pichon, V., Méjean, A., & Ploux, O. (2010). Biosynthesis

of Cylindrospermopsin and 7-Epicylindrospermopsin in Oscillatoria sp. Strain PCC 6506:
Identifi cation of the cyr Gene Cluster and Toxin Analysis. Applied and Environmental
Microbiology, 76(15), 4943-4949. https://doi.org/10.1128/AEM.00717-10

Méjean, A., Mann, S., Maldiney, T., Vassiliadis, G., Lequin, O., & Ploux, O. (2009). Evidence that

Biosynthesis of the Neurotoxic Alkaloids Anatoxin-a and Homoanatoxin-a in the Cyanobacterium
Oscillatoria PCC 6506 Occurs on a Modular Polyketide Synthase Initiated by l-Proline. Journal
of the American Chemical Society, 131(22), 7512-7513. https://doi.org/10.1021/ja9024353

Min, L., Zhongsheng, Z., Zhe, L., & Haitao, W. (2020). Removal of nitrogen and phosphorus pollutants

from water by FeCl3- impregnated biochar. Ecological Engineering, 149, 105792. https://doi.
org/10.1016/j.ecoleng.2020.105792

Namikoshi, M., Murakami, T., Watanabe, M. F., Oda, T., Yamada, J., Tsujimura, S., Nagai, H., &

Oishi, S. (2003). Simultaneous production of homoanatoxin-a, anatoxin-a, and a new non-toxic
4-hydroxyhomoanatoxin-a by the cyanobacterium Raphidiopsis mediterranea Skuja. Toxicon,
42(5), 533-538. https://doi.org/10.1016/S0041-0101(03)00233-2

Neilan, B. A., Pearson, L. A., Muenchhoff, J., Moffi tt, M. C., & Dittmann, E. (2013). Environmental

conditions that inﬂ uence toxin biosynthesis in cyanobacteria. Environmental Microbiology,
15(5), 1239-1253. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02729.x

Onodera, H., Oshima, Y., Henriksen, P., & Yasumoto, T. (1997). Confi rmation of anatoxin-a(s), in the

cyanobacterium Anabaena lemmermannii, as the cause of bird kills in Danish Lakes. Toxicon,

Importancia biológica de la microcistina en aguas de riego y alternativas

en su detección y degradación

105

35(11), 1645-1648. https://doi.org/10.1016/S0041-0101(97)00038-X

Osborne, N. J. T., Webb, P. M., & Shaw, G. R. (2001). The toxins of Lyngbya majuscula and their

human and ecological health effects. Environment International, 27(5), 381-392. https://doi.
org/10.1016/S0160-4120(01)00098-8

Paerl, H. W., & Otten, T. G. (2013). Harmful Cyanobacterial Blooms: Causes, Consequences, and

Controls. Microbial Ecology, 65(4), 995-1010. https://doi.org/10.1007/s00248-012-0159-y

Pan, S.-D., Chen, X.-H., Li, X.-P., Cai, M.-Q., Shen, H.-Y., Zhao, Y.-G., & Jin, M.-C. (2015). Double-

sided magnetic molecularly imprinted polymer modifi ed graphene oxide for highly effi cient
enrichment and fast detection of trace-level microcystins from large-volume water samples
combined with liquid chromatography–tandem mass spectrometry. Journal of Chromatography
A, 1422, 1-12. https://doi.org/10.1016/j.chroma.2015.10.007

Pearson, L. A., & Neilan, B. A. (2008). The molecular genetics of cyanobacterial toxicity as a basis

for monitoring water quality and public health risk. Current Opinion in Biotechnology, 19(3),
281-288. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2008.03.002

Pérez, S., & Aga, D. S. (2005). Recent advances in the sample preparation, liquid chromatography

tandem mass spectrometric analysis and environmental fate of microcystins in water. TrAC
Trends in Analytical Chemistry, 24(7), 658-670. https://doi.org/10.1016/j.trac.2005.04.005

Rellán, S., Osswald, J., Saker, M., Gago-Martinez, A., & Vasconcelos, V. (2009). First detection

of anatoxin-a in human and animal dietary supplements containing cyanobacteria. Food and
Chemical Toxicology, 47(9), 2189-2195. https://doi.org/10.1016/j.fct.2009.06.004

Rzymski, P., Poniedziałek, B., Mankiewicz-Boczek, J., Faassen, E. J., Jurczak, T., Gągała-Borowska,

I., Ballot, A., Lürling, M., & Kokociński, M. (2017). Polyphasic toxicological screening of
Cylindrospermopsis raciborskii and Aphanizomenon gracile isolated in Poland. Algal Research,
24, 72-80. https://doi.org/10.1016/j.algal.2017.02.011

Sangolkar, L. N., Maske, S. S., & Chakrabarti, T. (2006). Methods for determining microcystins

(peptide hepatotoxins) and microcystin-producing cyanobacteria. Water Research, 40(19),
3485-3496. https://doi.org/10.1016/j.watres.2006.08.010

Saqrane, S., & Oudra, B. (2009). CyanoHAB Occurrence and Water Irrigation Cyanotoxin

Contamination: Ecological Impacts and Potential Health Risks. Toxins, 1(2), 113-122. https://
doi.org/10.3390/toxins1020113

Skulberg, O. M. (2005). Cyanobacteria/cyanotoxin research—Looking back for the future: The

opening lecture of the 6th ICTC, Bergen, Norway. Environmental Toxicology, 20(3), 220-228.
https://doi.org/10.1002/tox.20101

Spoof, L., Berg, K. A., Rapala, J., Lahti, K., Lepistö, L., Metcalf, J. S., Codd, G. A., & Meriluoto, J.

(2006). First observation of cylindrospermopsin in Anabaena lapponica isolated from the boreal
environment (Finland). Environmental Toxicology, 21(6), 552-560. https://doi.org/10.1002/
tox.20216

Spoof, L., & Catherine, A. (2016). Appendix 3: Tables of Microcystins and Nodularins. En Handbook

of Cyanobacterial Monitoring and Cyanotoxin Analysis (pp. 526-537). John Wiley & Sons, Ltd.
https://doi.org/10.1002/9781119068761.app3

Svrcek, C., & Smith, D. W. (2004). Cyanobacteria toxins and the current state of knowledge on water

treatment options: A review. Journal of Environmental Engineering and Science, 3(3), 155-185.
https://doi.org/10.1139/s04-010

Luis Ángel C. C.

y Col.

106

Tillett, D., Dittmann, E., Erhard, M., von Döhren, H., Börner, T., & Neilan, B. A. (2000). Structural

organization of microcystin biosynthesis in Microcystis aeruginosa PCC7806: An integrated
peptide-polyketide synthetase system. Chemistry & Biology, 7(10), 753-764. https://doi.
org/10.1016/s1074-5521(00)00021-1

Vaitomaa, J., Rantala, A., Halinen, K., Rouhiainen, L., Tallberg, P., Mokelke, L., & Sivonen, K. (2003).

Quantitative Real-Time PCR for Determination of Microcystin Synthetase E Copy Numbers for
Microcystis and Anabaena in Lakes. Applied and Environmental Microbiology, 69(12), 7289-
7297. https://doi.org/10.1128/AEM.69.12.7289-7297.2003

Vareli, K., Zarali, E., Zacharioudakis, G. S. A., Vagenas, G., Varelis, V., Pilidis, G., Briasoulis, E.,

& Sainis, I. (2012). Microcystin producing cyanobacterial communities in Amvrakikos Gulf
(Mediterranean Sea, NW Greece) and toxin accumulation in mussels (Mytilus galloprovincialis).
Harmful Algae, 15, 109-118. https://doi.org/10.1016/j.hal.2011.12.005

Viaggiu, E., Melchiorre, S., Volpi, F., Di Corcia, A., Mancini, R., Garibaldi, L., Crichigno, G., & Bruno,

M. (2004). Anatoxin-a toxin in the cyanobacterium Planktothrix rubescens from a fi shing pond
in northern Italy. Environmental Toxicology, 19(3), 191-197. https://doi.org/10.1002/tox.20011

Wada, N., Sakamoto, T., & Matsugo, S. (2013). Multiple Roles of Photosynthetic and Sunscreen

Pigments in Cyanobacteria Focusing on the Oxidative Stress. Metabolites, 3(2), 463-483.
https://doi.org/10.3390/metabo3020463

Whitton, B. A., & Potts, M. (2012). Introduction to the Cyanobacteria. En B. A. Whitton (Ed.), Ecology

of Cyanobacteria II (pp. 1-13). Springer Netherlands. https://doi.org/10.1007/978-94-007-3855-
3_1

WHO. (2015). Management of cyanobacteria in drinking-water supplies: Information for regulators

and water suppliers. 11.

Wood, S. A., Rasmussen, J. P., Holland, P. T., Campbell, R., & Crowe, A. L. M. (2007). First Report

of the Cyanotoxin Anatoxin-a from Aphanizomenon Issatschenkoi (cyanobacteria)1. Journal of
Phycology, 43(2), 356-365. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2007.00318.x

Xia, Y., Deng, J., & Jiang, L. (2010). Simple and highly sensitive detection of hepatotoxin microcystin-

LR via colorimetric variation based on polydiacetylene vesicles. Sensors and Actuators B:
Chemical, 145(2), 713-719. https://doi.org/10.1016/j.snb.2010.01.029

Xu, Z.-L., Ye, S.-L., Luo, L., Hua, X., Lai, J.-X., Cai, X.-P., Liang, Q.-W., Lei, H.-T., Sun, Y.-M., Chen,

Y., & Shen, X. (2020). Fluorescent enzyme-linked immunoassay based on silane-doped carbon
dots for sensitive detection of microcystin-LR in water and crucian samples. Science of The
Total Environment, 708, 134614. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.134614

Yang, X., Wu, X., Hao, H., & He, Z. (2008). Mechanisms and assessment of water eutrophication.

Journal of Zhejiang University SCIENCE B, 9(3), 197-209. https://doi.org/10.1631/jzus.
B0710626

Yu, H.-W., Jang, A., Kim, L. H., Kim, S.-J., & Kim, I. S. (2011). Bead-based competitive ﬂ uorescence

immunoassay for sensitive and rapid diagnosis of cyanotoxin risk in drinking water.
Environmental Science & Technology, 45(18), 7804-7811. https://doi.org/10.1021/es201333f

Zahra, Z., Choo, D. H., Lee, H., & Parveen, A. (2020). Cyanobacteria: Review of Current Potentials

and Applications. Environments, 7(2), 13. https://doi.org/10.3390/environments7020013

Zhou, C., Chen, H., Zhao, H., & Wang, Q. (2021). Microcystin biosynthesis and toxic effects. Algal

Research, 55, 102277. https://doi.org/10.1016/j.algal.2021.102277